Структура микробоценозов лесных экосистем: вертикально-ярусный подход

Для наземных экосистем основным фактором, определяющим вертикальное распределение микроорганизмов, является характер субстрата, обеспечивающего определенный тип питания микробиоты. Так, в филлоплане это прижизненные выделения растений, представляющие собой водорастворимые органические соединения (сахара, органические кислоты, аминокислоты). В лесных и степных подстилках это различные полимеры: крахмал, целлюлоза, ксиланы, лигнин, содержащиеся в растительном опаде; в почве — гумусовые вещества, минеральные компоненты. Температура, освещенность и концентрация кислорода не имеют такого значения для вертикальной стратификации микробных сообществ наземных биогеоценозов, как для водных экосистем.

В лесных экосистемах при переходе от надземного яруса (фил- лоплана растений) к наземному (подстилка) наблюдается резкое увеличение численности всех групп микроорганизмов. Если для дрожжей и грибов это увеличение составляет около одного порядка, то для бактерий оно может измеряться двумя-тремя порядками.

В этом специфическом горизонте происходит ежегодное пополнение органическим веществом за счет хвои, шишек, веточек, листьев деревьев и кустарников, цветков, семян и ягод лесных растений, остатков животных и продуктов их жизнедеятельности. В отличие от почвенных горизонтов подстилка динамична: ее мощность и запасы (масса) резко изменяются в течение года и по слоям. В этом наиболее подвижном биогеоценотическом горизонте наблюдаются и наибольшие сезонные колебания численности микроорганизмов. Самые высокие показатели соответствуют влажным и часто холодным периодам года (весна, осень, зима) и большей частью приходятся на верхний слой подстилки.

При переходе к почвенному ярусу наблюдается снижение плотности популяций, как бактерий, так и грибов и дрожжей, причем численность этих групп может падать на один-два порядка. Распределение прокариотных мицелиальных микроорганизмов по ярусам лесных биомов носит особый характер: наблюдается постепенное, довольно плавное увеличение численности от верхнего к нижним слоям подстилки и далее к почвенным горизонтам. Максимум численности актиномицетов приходится на верхний гумусированный горизонт А1. Почва является тем природным субстратом, из которого актиномицеты выделяются в наибольшем количестве и разнообразии, составляя четвертую часть от всех бактерий, выделяемых из почвы на синтетических питательных средах. Однако представители некоторых родов актиномицетов (Streptoverticillium, Micromonospora) обнаруживаются в подстилке в значительно большем количестве, чем в почве. Так, для стрептовертициллов число КОЕ/г субстрата на порядок выше в слое подстилки (F+H), чем в горизонте А1.

Распределение микроорганизмов в пределах почвенного профиля имеет общий для всех групп биоты характер: снижение плот ности популяций по мере перехода от гумусированного к минеральным горизонтам почв. Так, в подзолистом горизонте А2 численность как прокариотных, так и эукариотных микроорганизмов на порядок ниже, чем в вышележащем горизонте А1.

Таким образом, по вертикальной структуре лесных биогеоценозов от надземного яруса к наземному прослеживается увеличение плотности заселения субстрата всеми микроскопическими обитателями. В почвенном ярусе происходит довольно резкое снижение численности всех групп микроорганизмов, кроме актиномицетов.

Следовательно, ярусом с максимальной концентрацией жизни микроскопических существ являются лесные подстилки. В этом же ярусе сосредоточены и разнообразные группировки мелких членистоногих и простейших. В лесных подстилках значительно выше и ферментативная активность по сравнению с почвенными горизонтами.

2 Структура бактерий. В надземном ярусе лесов бактерии обнаруживаются на поверхности листьев и трав, на коре, шишках, цветках и плодах, в почках и семенах, т.е. на всех органах растений. Живое растение представляет собой совокупность специализированных экониш бактерий. Распределение микроорганизмов по поверхности различных органов носит ярко выраженный микролокусный характер. Существенной экологической особенностью эпифитных бактерий является их способность развиваться в прикрепленном состоянии. При этом в механизме адгезии значительную роль играют слизистые выделения как бактерий, так и растений. Защитную роль от световых лучей выполняют каротиноидные пигменты, образуемые большинством эпифитных бактерий и составляющие всю гамму желто-оранжево-красных тонов.

Большинство обитателей филлопланы живет за счет прижизненных выделений растений. Эти бактерии составляют основное трофическое окружение центрального ядра, т.е. растения-продуцента, и принадлежат к классу протеобактерий.

По кинетическим параметрам роста бактерии филлопланы относятся к популяциям, характеризующимся низкой инерционностью, высокими скоростями роста, но и быстрым отмиранием клеток при прекращении поступления питательных веществ, слабой конкурентной способностью, что позволяет отнести их к г-стратегам.

Протеобактерии являются доминирующей группировкой и в подстилке, особенно в ее верхнем слое L, куда они попадают с опадом. В этом ярусе они переходят с эккрисотрофного на сапро- трофное питание, используя водорастворимые мономеры, содержащиеся в растительных остатках, и начиная тем самым процесс деструкции растительных остатков. Набор таксонов, входящих в класс протеобактерий, в подстилке (в ее верхнем слое) тот же, что и в филлоплане.

В нижних слоях подстилки (F+H) появляются спорообразующие бактерии (Bacillus), цитофаги и миксобактерии; увеличивается доля стрептомицетов и целлюломонад. Все они принадлежат к функциональной группе гидролитиков, а по типу экологической стратегии являются L- и К-стратегами. Известно, что миксобактерии, цитофаги и целлюломонады способны разрушать целлюлозу, бациллы — крахмал и пектин, стрептомицеты — хитин. Таким образом, в нижних слоях подстилки происходит более глубокая переработка растительных остатков, в результате которой расщепляются сложные полимеры. Следует помнить, что основную функцию по деструкции растительных остатков в лесных биогеоценозах играют фибы. Однако нахождение бактерий в значительных количествах в тех биотопах, где идет активная переработка растительного опада, позволяет говорить об активном участии и бактериального компонента биоты в этих процессах. В целом подстилка является тем биотопом, где сосредоточено максимальное разнообразие бактерий, осуществляющих различные функции. Здесь есть и копиотрофы, и гидролитики, и олиготрофы, представленные разными родами. Подстилку можно рассматривать как экотон — переход между четко различающимися сообществами, богатыми видами, так как он включает представителей обоих сообществ (фитопланы и почвы) и формы, свойственные самому экотону (подстилке).

При переходе от наземного к почвенному ярусу уменьшается не только численность бактерий, но и их таксономическое разнообразие. В сапротрофном комплексе бактерий остаются главным образом стрептомицеты (их доля увеличивается), родококки, бациллы, появляются нокардии. Типичными обитателями почвенного яруса, не обнаруживаемыми в других субстратах, являются такие олиготрофы, как Pedomicrobium, Metallogenium, Seliberia, Gallionella. Эти организмы в профиле почв образуют мощные разрастания и создают обогащенные окисным железом и марганцем очаги и прослойки (ортштейны, ортзанды). Часто они развиваются на поверхности фибных гиф. Однако все перечисленные выше организмы — олиготрофы — не выделяются обычными методами посева из разведений на общепринятые питательные среды; требуются специальные методы для их выделения из почв. Это же относится к другой фуппе специфических олиготрофных бактерий — простекобактерий, включающих уникальные по морфологии роды. Все эти бактерии способны расти при низких концентрациях питательных веществ, усваивая их из рассеянного состояния, т.е. принадлежат к «микрофлоре рассеяния». Они характеризуются экономным обменом, приспособлены к условиям конкуренции с другими организмами, обнаруживаются на поздних стадиях сукцессии, что позволяет отнести их к К-стратегам. К этой же экологической группе относятся и представители коринеподобных бактерий — артробактер и родококки. Однако артробактер — типичный обитатель большинства почв — не обнаруживается в кислых лесных подзолистых почвах.

Таким образом, по вертикальной структуре лесного биогеоценоза меняется как таксономическая структура бактериального комплекса, так и принадлежность к определенным функциональным группам и типам экологический стратегий. Смена таксономического состава бактериоценоза происходит путем последовательного обогащения каждого из горизонтов новыми формами с сохранением таксонов, характерных для вышележащих горизонтов. Так, в подстилке при сохранении бактерий, типичных для филлопланы, появляются бациллы и стрептомицеты, которые становятся доминирующими в почвенном ярусе. По вертикали лесного биогеоценоза наблюдается природный континуум бактериальных сообществ, создаваемый теми таксонами, которые ассоциированы с живыми растениями или растительными остатками и практически обнаруживаются во всех ярусах. Это эккрисотрофы, переходящие в сапротрофный ярус, представленные спириллами, флавобактериями, цитофагами, микрококками. Они же обнаруживаются в почвенном ярусе в ризоплане растений и кишечнике почвенных беспозвоночных. На их фоне происходит смена групп бактерий, осуществляющих поэтапно процессы разложения растительных остатков. Доминирующие на определенной стадии сукцессии бактериальные таксоны (ярусные доминанты) позволяют говорить о стратификации и дискретности бактериальных сообществ в вертикальной структуре биогеоценоза.

Смена трофических групп по вертикали биогеоценоза отражает процесс сукцессии при разложении растительных остатков от псевдомонад и бацилл к актиномицетам, нокардиям и облигатным олиготрофам — факт, установленный в модельных опытах. В соответствии со сменой трофических групп меняется и тип стратегии. Следует отметить, однако, что подобное разделение условно и отражает лишь тенденцию к смене эккрисотро- фов r-стратегов на растениях — олиготрофами К-стратегами — в почвенных горизонтах. При этом в таком сложном биокосном теле, как почва, условно выделяется лишь качественно новый по сравнению с вышележащими биогеоценотическими горизонтами субстрат— минеральный компонент почв. Именно в этом субстрате способны обитать олиготрофные бактерии.

Однако это не означает, что каждому из компонентов биогеоценоза должна строго соответствовать только одна группа микроорганизмов со специфическими функциями и типом стратегий. Так в подстилке, где зарегистрированы максимальная численность и максимальное разнообразие бактерий эпифитносапротрофного комплекса, одновременно функционируют и копиотрофы, и гидролитики, и олиготрофы. В почвенном ярусе сосредоточены не только олиготрофы: копиотрофы обитают в ризоплане растений, там же постоянно обнаруживаются гидролитики, представленные как бациллами, так и бактериями актиномицетной линии. Разные группировки микроорганизмов особенно четко раскрываются в процессе микробной сукцессии.

Разнообразие экологических и трофических группировок бактерий во всех ярусах лесных биогеоценозов обеспечивает осуществление ими разнообразных функций.

3 Структура актиномицетов. В лесных экосистемах наблюдается следующая закономерность: при переходе от надземного яруса (филло- сфера растений) к наземному (подстилка) наблюдается резкое увеличение численности актиномицетов Если в надземном ярусе численность актиномицетов не превышает сотен тысяч КОЕ/г субстрата, то в подстилке, особенно в слое F+H, верхний предел численности актиномицетов достигает миллиона КОЕ/г почвы.

Известно и экспериментально доказано участие актиномицетов в минерализации растительных остатков, разложении гумусовых соединений. Неоднократно подтверждалось участие актиномицетов в деградации труднодоступных растительных полимеров, прежде всего целлюлозы. Внесение растительных остатков в почву часто сопровождается увеличением количества актиномицетов, учитываемых методом посева. Деструкция органического вещества начинается в лесных биогеоценозах с подстилки. Следовательно, вполне закономерно ожидать заселения этого местообитания представителями порядка Actinomycetales.

При переходе от наземного к почвенному ярусу в хвойных и лиственных лесах наблюдается либо снижение численности актиномицетов (там, где почвы отличаются низким содержанием гумуса, низкими значениями pH, являются бедными по содержанию биофильных элементов), либо численность актиномицетов в почве сопоставима с количеством этих организмов в лесной подстилке.

В минеральных горизонтах обследованных лесных почв вниз по профилю численность актиномицетов постепенно уменьшается. Это особенно заметно при анализе профильного распределения актиномицетов по их минимальным значениям. В экологическом смысле нижний предел численности отражает пул микроорганизмов в почве. Величина пула не зависит от сезона, а определяется типом почвы. При сравнении различий биогеоценотических горизонтов по максимальным значениям численности мицелиальных прокариот наблюдается сглаживание различий между горизонтами почвенного профиля, и лишь нижние слои подстилки и верхний почвенный горизонт отличаются от остальных более высокой численностью актиномицетов.

Таким образом, горизонтами с максимальной концентрацией актиномицетов являются лесные подстилки и верхние почвенные горизонты (А1). Для малогумусированных бедных минеральными элементами песчаных подзолистых почв хвойных лесов подстилка является ярусом, максимально насыщенным актино- мицетами.

По вертикально-ярусной структуре лесных биогеоценозов изменяется не только численность, но и таксономический состав актиномицетов.

В филлосфере лесных растений обитают представители родов Streptomyces, Actinoplanes, Thermomonospora, Saccharopolyspora, Microbispora, Actinomadura, Micromonospora. Очевидно, актиномицеты нельзя считать постоянными обитателями филлосферы, что связано с экологической стратегией, присущей актиномицетам, которые при наличии в субстрате легкодоступных веществ не оказываются в первом эшелоне r-стратегов и для которых значительное количественное увеличение, а иногда и явное доминирование отдельных представителей, наблюдается обычно тогда, когда создаются условия для использования сравнительно труднодоступных (медленно разлагаемых) субстратов. С другой стороны, актиномицеты, являясь, как все прокариотные организмы, потомками древних обитателей Земли, несомненно, имели возможность вступать в разнообразные взаимоотношения с высшими формами жизни, в первую очередь с растениями на всех стадиях эволюции последних. Многие представители группы актиноплан способны усваивать растительные пентозаны в качестве единственных источников углерода.

Доминантами среди актиномицетов во всех ярусах лесных биомов являются стрептомицеты. Исключение составляют слои моховой подстилки ельников и нижние горизонты (F и Н) подстилки в лесных биогеоценозах, где доля микромоноспор в актиномицетном комплексе сопоставима с долей стрептомицетов. Представители родов Streptoverticillium, Micromonospora, Nocardia обнаруживаются в подстилке чаше, чем в минеральных горизонтах почвы. В лесной подстилке обнаружены представители рода Actinomadura.

Низкие значения pH лесных подзолистых почв способствуют развитию в них актиномицетов рода Streptosporangium, многие представители которых выдерживают кислые условия среды.

Использование показателей экологического разнообразия — частоты встречаемости и доминирования — выявило, что стрептомицеты встречаются повсеместно во всех ярусах лесных биогеоценозов, микромоноспоры — часто во мхах и нижних слоях лесной подстилки, где они могут доминировать; стрептоспорангиальные актиномицеты выявляются в основном в почвенных горизонтах, что, очевидно, связано с их фенотипическими признаками, в частности, способностью сохраняться в условиях низких значений pH среды.

Видовой спектр доминирующих в лесных биомах стрептомицетов наиболее разнообразен в нижних слоях лесной подстилки. Здесь доминируют стрептомицетные виды, относящиеся к секции Cinereus серии Achromogenes; секции Albus серий Albus и Albocoloratus; секции Helvoloflavus серии Helvolus; секции Imperfectus.

Виды почвенных актиномицетов лесных биогеоценозов функционируют в условиях, где основными средообразующими факторами являются низкие значения pH среды и невысокое содержание органических веществ. Эти условия определяют заполнение основной части пространства экологических возможностей (65%) в почве леса только стрептомицетами секции Cinereus серии Achromogenes. Для почвы характерны стрептомицеты видов, принадлежащие к секции Cinereus серии Chrysomalius, секции и серии Albus Albus, секции Imperfectus.

В лесной подстилке чаще обнаруживаются представители Micromonospora fulvopurpurea, а в почве — Micromonospora aurantiaca и М. fulvopurpurea.

Результаты исследования актиномицетных комплексов лесных экосистем позволяют сделать заключение о специфичности комплексов, отличающей их от комплексов мицелиальных прокариот других ландшафтов гумидной и аридной зон.

Главной сферой обитания актиномицетов в лесных биогеоценозах являются слои подстилки и верхние горизонты почвы. Сравнивая лесные экосистемы с другими ландшафтами, можно отметить, что в аридной зоне в степных и пустынных биогеоценозах наблюдается иная картина. Степной биогеоценоз на черноземе характеризуется тем, что наибольшее количество актиномицетов приурочено к почвенному ярусу. Для пустынных ландшафтов обычно концентрирование актиномицетов в верхнем горизонте (А1), покрытом водорослями и мхами.

В почвенных ярусах лесных биогеоценозов наблюдается постепенное снижение численности актиномицетов вниз по профилю, в то время как в степных и пустынных биогеоценозах не наблюдается заметного уменьшения плотности актиномицетов в нижних горизонтах почвы.

Характерной чертой лесных биогеоценозов является постоянное присутствие во всех ярусах стрептомицетов, которые и определяют здесь непрерывность в распределении актиномицетов. Представители рода Micromonospora выделяются из почвы непостоянно и с низкой частотой встречаемости, доминируя в актиномицетном комплексе в мохостое и подстилке лесных биомов. В степных и пустынных биогеоценозах микромоноспоры постоянно выделяются из всех ярусов и приурочены, как правило, к растительным субстратам — сухим частям растений и опаду, разрастаниям мха, к поверхностному корковому горизонту почвы под растениями, к корням некоторых пустынных растений. Представители Streptosporangium в лесных биомах приурочены к почвенным горизонтам, оставаясь минорными компонентами актиномицетных комплексов. В почвах степей стрептоспорангии также составляют минорный компонент актиномицетного комплекса, а в пустынных системах не обнаруживаются. Из различных почв лесных биогеоценозов выделяются представители родов Streptoverticillium и Nocardia.

Изучение таксономической структуры почвенных актиномицетных комплексов позволило вскрыть различия этих комплексов в почвах основных биоклиматических зон. Показано, что в подзолистых, серых и бурых лесных почвах доминируют в комплексе актиномицеты рода Streptomyces и присутствуют спорангиальные актиномицеты (Streptosporangium), которые обнаруживаются в количествах, сопоставимых со стрептомицетами. В черноземах, каштановых и серо-бурых почвах доминируют стрептомицеты и микромоноспоры. В интразональных торфяных почвах микромоноспоры численно преобладают над стрептомицетами, и доминантными в комплексе, кроме этих двух родов, являются актиномицеты родов Streptosporangium, Saccharopolyspora, Saccharomonospora.

Редкими в актином и цетном комплексе в лесных почвах являются актиномицеты группы Nocardia и рода Actinomadura. В почвах степей редки олигоспоровые актиномицеты, доля которых не превышает 13%. Среди олигоспоровых форм в черноземе наиболее распространены представители рода Actinomadura.

Грибы (микромицеты). На поверхности живых растений как древесных (листьях и хвое), так и травянистых существует специфический комплекс микромицетов, представленный эккрисотрофами, патогенами и сапротрофами.

Эпифитные мицелиальные грибы, обитающие на поверхности листьев и хвои древесных пород, обычно немногочисленны и характеризуются невысоким разнообразием. Среди эпифитов хвойных пород мицелиальные грибы представлены всего тремя-четырьмя видами.

Наиболее типичны среди эпифитов на многих хвойных и лиственных породах деревьев, растущих в умеренном климате, темноцветные дейтеромицеты семейства Dematiaceae родов Altemaria, Cladosporium и Epicoccum nigrum, но особенно широко там представлены мицелиальные грибы рода Aureobasidium, имеющие дрожжевую стадию. Часто на поверхности хвои ели они являются единственными ее обитателями.

Состав видов микромицетов на листьях березы более разнообразен. Кроме Aureobasidium pullulans, Altemaria altemata, Cladosporium herbarum встречаются значительно реже Fusarium sporotrichiella, Botrytis cinerea, Acremonium roseum, Gliocladium catenulatum, Trichoderma koningii.

Для эпифитных грибов характерна малая специализация по отношению к различным породам деревьев. Их преимущественно объединяет устойчивость к интенсивному облучению, обусловленная наличием в мицелии этих грибов меланинов и каротиноидов, которые служат защитой от облучения на поверхности растений. Эти грибы характеризуются также способностью к быстрому прорастанию спор при низкой влажности.

На травянистых растениях эпифиты мало специализированы и преимущественно представлены темноцветными дейтеромице- тами, такими как С. herbarum, Е. nigrum, A. altemata и сумчатыми грибами Leptosphaerica microsporica, L. nigricans, часто им сопутствуют A. pullulans.

При попадании свежих листьев и хвои в подстилку на них какое-то время сохраняются грибы, присущие только поверхности листьев и хвои, но затем они постепенно вытесняются типичными подстилочными сапротрофами.

В результате временной смены видов происходит распределение грибов в пространстве по слоям подстилки. Смену видов в лесной подстилке лиственных пород в соответствии с делением ее на слои можно представить следующим образом: сразу после опадания листьев на растительном опаде, т.е. в слое L, еще некоторое время продолжают развиваться грибы эпифиты, среди которых преобладают A. pullulans, С. herbarum, Е. nigrum, многие из которых обладают пектиноли- тической активностью, осуществляя разложение пектина межклеточных пространств.

Через 6 месяцев в слое F (ферментационном) в большом количестве появляются Mycogone nigra, Humicola grisea, Apospheria pulviscula, грибы родов Trichoderma, Fusarium, Penicillium (P. frequen- tans, P. thomii) — активные гидролитики, разлагающие целлюлозу, которые могут развиваться параллельно с быстрорастущими копиотрофами, представленными мукоровыми. Последние снова сменяются медленнорастущими целлюлолитиками — грибами рода Chaetomium, а затем лигнинразрушающими грибами — подстилочными сапротрофами, представленными преимущественно базидиальными грибами родов Collybia, Marasmius, Мусепа и другими с сильноразвитым в подстилке мицелием. Типичными для этого слоя подстилки хвойного опада являются грибы родов Phialophora, Thysanophora, Mucor, Trichoderma.

Кроме того, к основным деструкторам того или иного субстрата на всех стадиях разложения подключаются грибы, довольствующиеся малым содержанием доступных сахаров со своеобразными кинетическими параметрами — грибы олиготрофы или так называемая «микрофлора рассеяния». Это преимущественно Mortierella ramanniana, Mucor hiemalis, M. plumbeus.

Своеобразный организм подстилки хвойных и лиственных пород, который может быть обнаружен на всех стадиях ее разложения, — A. pulviscola, имеет низкую, почти равную скорость роста в широком диапазоне концентраций сахаров без выраженного максимума.

В основном смена видов по горизонтам подстилки и почвы происходит при обогащении каждого последующего горизонта формами из вышележащего горизонта, хотя многие из форм, поступающих из верхних слоев, могут оказаться в нижележащих горизонтах в неактивном состоянии в виде спор и начнут развиваться только при поступлении дополнительного органического вещества.

Многие виды грибов различных слоев подстилки, переходя в верхние горизонты почвы, тем самым дополняют набор видов, типичных для почвы, который в результате этого характеризуется большим богатством и разнообразием.

Набор видов, который можно выделить из почвы, очень разнообразен. В зависимости от числа взятых проб из почвы можно выделить несколько сотен видов, поскольку помимо собственно почвенных в нее попадают споры из подстилки, с поверхности растений, из воздуха. Однако комплекс постоянно встречающихся типичных видов для определенной почвы ограничивается 15-20 видами, разными для разных почв. Для подзолистых почв ельника с наибольшей частотой встречаются виды: Chrysosporium раппогит, С. herbarum, М. ramanniana, Т. alba, Thysanophora penicilloides, Verticillium terrestre.

Таким образом, если рассматривать вертикальное распределение мицелиальных грибов по разным экологическим нишам, то для них характерно нарастание числа видов в ряду: поверхность растений-подстилка-почва. Однако численность грибных зародышей и биомасса их грибного мицелия достигают максимальных значений в подстилке и значительно снижаются в почве.

Из этого следует, что подстилка является именно тем субстратом, в котором происходит основная активная деятельность грибов в лесном биогеоценозе. В почве при большем их видовом разнообразии многие грибы находятся, видимо, в неактивном состоянии, преимущественно в виде спор, составляя так называемый общий микробный пул почвы. Максимальное количество грибных зародышей находится в верхнем горизонте почвы, для подзолистых почв в горизонте А1, а в горизонте А2 наблюдается снижение как численности, так и разнообразия видов грибов.

Основная активная деятельность грибов в подстилке сводится к следующему: грибы осуществляют почти полную минерализацию листьев, хвои и древесины, и представляют собой основные агенты разложения опада в лесах, разлагая его лигноцеллюлозный комплекс.

Многие грибы обладают всем комплексом целлюлолитических ферментов и осуществляют многоступенчатый процесс разложения целлюлозы до конечных продуктов. Это в первую очередь высшие базидиальные грибы — подстилочные сапротрофы, такие как грибы родов Marasmius, Мусепа, Collybia, а также некоторые сумчатые виды Chaetomium, Talaromyces, Eupenicillium и дейтеромицеты — виды Trichoderma, Cladosporium, Altemaria, Pen cillium, Fusarium.

Грибам подстилки принадлежит значительная роль в разложении гемицеллюлозы, ксилана, арабана, а также пектиновых веществ, образующих межклеточное вещество растительных клеток. В частности, высокой пектиполитической активностью обладают грибы A. pullulans, виды Cladosporium, Altemaria, Aposphaeria, т.е. значительная часть грибов подстилки составляет группу гид- ролитиков. Кроме того, грибам подстилки принадлежит уникальная роль в разложении лигнина до конечных продуктов с разрушением ароматического кольца. Этот процесс осуществляют только базидиальные дереворазрушающие грибы — Coriolus versicolor, Fomes fomentarius и подстилочные сапротрофы — Мусепа, Marasmius. Многие несовершенные грибы осуществляют отдельные стадии разложения лигнина. Обладая активными поли- фенолоксидазами, они превращают продукты распада лигнина (различные фенольные соединения) в хиноны. Такие процессы осуществляют грибы С. herbarum, Idriella lunata, Т. koningii, Т. harzianum и др. Среди грибов подстилки есть виды, появляющиеся на ранних стадиях ее разложения, использующие легкодоступные сахара, характеризующиеся высокими скоростями роста при высоких концентрациях субстрата, т.е. грибы-копиотрофы, которые условно можно отнести к r-стратегам. Это некоторые виды Mucor, Rhizopus, Absidia. В то же время на всех стадиях разложения подстилки обнаруживаются грибы, как это было сказано выше, с высокой экономичностью обмена, медленнорастущие, однако имеющие максимальную скорость роста при низких концентрациях субстрата, т.е. грибы олиготрофы.

В целом можно сказать, что большинство грибов подстилки отличается полифункциональностью, т.е. одни и те же виды могут осуществлять разнообразные процессы.

4 Структура дрожжей. Под термином «дрожжи» понимают все одноклеточные формы грибов, независимо от родства с аско- или базидиомицетами и способностью или неспособностью образовывать половые структуры. При таком подходе к дрожжам отнесены те грибы, которые: 1) вегетируют только в одноклеточной форме — гаплоидной или диплоидной — и размножаются почкованием или делением, 2) в одноклеточной форме находятся только в гаплоидном состоянии, а дикариотическая стадия представлена мицелием, 3) могут быть одноклеточными или мицелиальными в зависимости от условий роста.

В природе дрожжи, как и другие сахаролитические грибы, наиболее обильно заселяют растения и различные растительные субстраты. Фитобионтные дрожжи адаптированы к обитанию на поверхности живых частей растений и, как правило, образуют каротиноидные пигменты. В цикле развития у них часто встречаются хламидоспоры или хламидоспороподобные клетки, устойчивые к высушиванию. Характерный признак многих видов — образование баллистоспор, рассеивающихся токами воздуха. Наиболее типичны представители фитобионтов — роды Sporobolomyces и Sporidiobolus, некоторые виды родов Rhodotorula и Cryptococcus (особенно С. laurentii).

К педобионтам можно отнести виды дрожжей, наиболее приспособленные к обитанию на твердых поверхностях почвенных частиц. Они обладают слизистыми капсулами, которые создают межклеточную среду, сохраняющую благоприятный режим вла- гообмена и питания в условиях временного иссушения почвы. Эти дрожжи — олиготрофы, способные накапливать большое количество запасных веществ, главным образом в форме липидов. Типичными представителями педобионтов являются все виды рода Lipomyces и некоторые криптококки.

Сапробионты по совокупности морфологических адаптаций несут черты как фитобионтов, так и педобионтов, в частности, для них характерно образование капсул и/или хламидоспоропо добных клеток. Особенностью их также является мицелиальная форма роста. Многие из видов сапробионтов обладают высокой гидролитической активностью. Это виды Trichosporon pullulans, Cystofilobasidium capitatum, группа несовершенных видов базидиомицетного аффинитета с неопределенным таксономическим статусом, в настоящее время классифицируемых в роде Cryptococcus (С. podzolicus, С. humicolus, C.curvatus).

По преобладанию представителей той или иной жизненной формы в природных сообществах дрожжей можно выделять соответствующие адаптивные комплексы: эпифитный, подстилочный и почвенный. В лесных экосистемах хорошо выражены все три комплекса дрожжевых грибов, в отличие от тундры или пустыни, где распространены только виды эпифитного комплекса, переходящие в подстилку, если она формируется, и в верхние горизонты почвы. Ниже подробно рассмотрены основные характеристики адаптивных комплексов дрожжевых грибов в лесном биогеоценозе.

Эпифитный дрожжевой комплекс леса по составу доминантов мало отличается от эпифитного комплекса дрожжей других экосистем. Обычно доминирующим видом на листьях является С. laurentii, несколько реже С. albidus, Sporobolomyces roseus или черные дрожжеподобные грибы A. pullulans. Однако в отличие от эпифитных дрожжевых популяций, например тундры, в лесу гораздо более редки облигатно-психрофильные виды из рода Leucosporidium, которые чаше всего представлены видом L. scottii. Кроме того, на листьях лесных растений в качестве минорных видов обычны аскомицетовые дрожжи из родов Debaryomyces, Pichia, Metschnikowia, имеющие анаморфы в роде Candida. Постоянное присутствие аскомицетовых дрожжей — характерная черта растительных субстратов леса. Использование методов накопительных культур позволяет выявить большое разнообразие аскомицетовых дрожжей в специфических растительных лесных субстратах.

Подстилочный комплекс дрожжей особенно характерен для лесных биогеоценозов. В лесу наибольшее разнообразие и высокая численность дрожжевых грибов обнаруживается именно в подстилках. Значительное разнообразие подстилочного комплекса дрожжей складывается за счет следующих компонентов.

1 Виды, относящиеся к собственно подстилочным сапроби- онтам, несомненно играющие важную функциональную роль в разложении растительного опада за счет высокой гидролитической активности, по крайней мере потенциальной. Это прежде всего виды мицелиальных дрожжеподобных грибов базидиомицетового аффинитета, представленных анаморфами или телеомор- фами: Т. pullulans, С. capitatum, С. podzolicus, С. humicolus.

Типичные эпифитные виды: С. laurentii, Rhodotorula glutinis, S.roseus, черные дрожжи. Попадая на поверхность почвы с опа дающими листьями, эти виды могут вести себя в дальнейшем по- разному. Одни из них, например R. glutinis, не выдерживают конкуренции с типичными подстилочными сапротрофами, такими как актиномицеты или бациллы, и лизируются этими микроорганизмами, обладающими сильной гидролитической активностью. Другие, например A. pullulans, продолжают развиваться в новом субстрате, так как устойчивы к лизируюшим факторам. При этом последние могут иметь иную жизненную форму, что при смене местообитаний хорошо известно для многих диморфных грибов. Обе ситуации были продемонстрированы в модельных экспериментах.

3 Виды собственно почвенного комплекса, рассматриваемые ниже, также постоянно выделяются из лесных подстилок. Подстилки обогащаются этими дрожжами в основном за счет деятельности почвообитающих животных, прежде всего дождевых червей.

4 Кроме того, в состав дрожжевой флоры подстилок входит большое количество видов дрожжей и дрожжеподобных грибов, обычно четко выраженного базидиомицетного аффинитета, многие из которых невозможно идентифицировать по имеющимся определителям дрожжей. Большинство из них близко к таким группам, как Tremellales, Vstilaginales, Protomycetales. Таксономия дрожжеподобных анаморф очень плохо разработана, что затрудняет анализ дрожжевого населения лесных субстратов, где они наиболее обильны. Возможно, что такие неидентифицируемые дрожжеподобные грибы на самом деле представляют собой либо анаморфы банальных лесных грибов, часто образующих плодовые тела на мертвых древесных субстратах (например, Tremellales), либо они входят в группу грибов — микофилов. Не исключено также, что некоторые постоянно обнаруживаемые в лесу виды дрожжей (С. laurentii, С. podzolicus) в действительности также представляют собой анаморфы базидиальных грибов, ассоциированных с растениями.

В лесных подзолистых, дерново-подзолистых почвах, а также в интразональных почвах гидроморфного ряда (луговых, болотных и др.) четко выражен почвенный комплекс дрожжей. Прежде всего, следует отметить роль в этом комплексе липомицетов. Это типичные почвенные дрожжи, адаптированные к существованию в минеральной части почв и не встречающиеся в других субстратах. Из лесных почв постоянно выделяется один из видов липомицетов — Lipomyces starkeyi. В распределении их по профилю подзолистых почв наиболее высокая численность отмечается не в подстилке, как для остальных видов дрожжей, а в гумусовом горизонте А1, а иногда даже в горизонте А2.

Функции липомицетов в почвах лесов многообразны. Они могут представлять собой важное трофическое звено в питании почвенных беспозвоночных. В скоплениях липомицетов, обрастающих комочки почвы на питательной среде, можно наблюдать развитие амеб, нематод, клещей. Некоторые амебы легко переваривают клетки липомицетов. Роль липомицетов в процессах деструкции растительных остатков в лесных почвах, несмотря на их высокую потенциальную гидролитическую активность, по-видимому, невелика из-за слабой конкурентной способности с быстрорастущими мицелиальными грибами. Скорее всего, они выступают как спутники основных деструкторов. Известна также способность липомицетов синтезировать и экскретировать полисахариды. Обсуждалась роль этих полисахаридов как факторов создания водопрочной структуры почв, а также источников углерода в смешанных ассоциациях дрожжей с диазотрофными бактериями.

Кроме липомицетов, из лесных почв постоянно выделяются представители подстилочного комплекса (С. podzolicus, Т. pullulans), а также банальные виды криптококков — С. laurentii, С. albidus.

Исходя из особенностей видовой структуры дрожжевого населения основных вертикальных ярусов лесной экосистемы можно условно оценить значение дрожжей в жизни всего сообщества и функции их в разных частях биогеоценоза. Эти функции неоднозначны в любом местообитании, однако, для каждого яруса можно выделить основные.

В надземном и наземном зеленых ярусах дрожжи эпифитного комплекса представлены видами, характеризующимися экологической стратегией r-типа. Это виды с окислительным обменом, не способные к брожению. Они питаются за счет экскретируемых листьями органических веществ и выполняют функции «мусорщиков». Показано также, что дрожжи филлосферы оказывают влияние на активность диазотрофных бактерий, использующих полисахаридные выделения дрожжевых клеток. Высокая окислительная активность дрожжей на поверхности листовой пластинки приводит к локальному снижению парциального давления кислорода в межклеточной среде, что способствует повышению азотфиксирующей активности бактерий.

В подстилке функциональное значение приобретают популяции видов К-стратегии, противостоящие конкуренции и способные к использованию трудноразлагаемых субстратов, входящих в состав мертвых растительных тканей. Для таких видов характерен активный поиск «пищи» за счет апикального роста и передвижения гиф по твердому субстрату. Значительная биомасса дрожжей в этом ярусе имеет, по-видимому, и существенное значение в пищевых цепях, так как дрожжи охотно поедаются многими почвенными микроскопическими беспозвоночными. При численности 10 млн клеток в 1 г дрожжевая биомасса составляет 0,1% веса субстрата.

У некоторых представителей подстилочной мезофауны дрожжи входят как постоянные симбионты в состав кишечной микробиоты. Установлено, что в кишечнике кивсяков имеется комплекс видов дрожжей, участвующих в сложном процессе переваривания и усвоения пищи. На конечном этапе этого процесса они реутилизируют мочевую кислоту — продукт азотного обмена этих беспозвоночных. Не исключена возможность участия «подстилочных» дрожжей в превращениях азота — в повышении активности бактериальной азотфиксации и проведении процесса гетеротрофной нитрификации.

В почвенных минеральных горизонтах доминируют виды смешанной L-K-стратегии. Наряду со способностью противостоять стрессовым ситуациям в условиях голодания (благодаря экономному обмену и низким тратам на поддержание) эти дрожжи в благоприятные периоды могут активно синтезировать внеклеточные и внутриклеточные сложные соединения типа липидов и полисахаридов, которые оказывают локальное влияние на формирование микросообществ в почвенной толще и образование биополимеров, которые включаются в синтез гумусовых веществ.

Таким образом, экологические функции дрожжевых грибов в ярусной структуре лесного биогеоценоза меняются в зависимости от смены видов с разной жизненной стратегией в надземном, подстилочном и почвенном ярусах. При этом наиболее значима их роль в ярусе подстилки, где в основном проявляется деструкционная функция дрожжевых грибов на первых стадиях разложения растительного опада. Доля участия дрожжей в этом процессе усиливается в холодные и влажные периоды, когда снижается конкуренция со стороны других членов микроскопической биоты.

Слайды, презентации

Контрольные вопросы:

1. Почва — среда для развития микроорганизмов

2. Распространение микроорганизмов в почве

3. Бактерии среди почвенных микроорганизмов

4. Актиномицеты в почвенной микрофлоре

5. Грибы в почвах

6. Бактерии, актиномицеты и грибы в почвах

7. Бактериальная биомасса

8. Аммонифицирующая и нитрифицирующая активность почв

Литература:

1. Звягинцев Д. Г., Добровольская Т. Г., Бабьева И. П. и др. Структурно-функциональная организация микробных сообществ наземных экосистем // Экология в России на рубеже ХХI века. М.: Научный мир, 1999. С. 147-180.

Звягинцев Д.Г., Бабьева И.П., Зенова Г.М. Биология почв: Учебник. - 3-е изд., испр. и доп. - М.: Изд-во МГУ, 2005